Vào ngày 26 tháng 5 năm 2006, Foster có tên trong danh sách dự bị cho đội hình World Cup 2006 của Anh, vì chấn thương của Robert Green trong trận đấu quốc tế với Belarus.[81] Sau khi Foster tái ký hợp đồng cho mượn cho Watford, anh được gọi vào đội tuyển Anh đầu tiên của Steve McClaren với tư cách là một trong ba thủ môn cho trận giao hữu với Hy Lạp.[82] Kể từ lần gọi đầu tiên nhưng trước khi bị chấn thương, Foster đã có tên trong mọi đội tuyển Anh, và ra mắt đội tuyển Anh trong trận thua 1-0 trước Tây Ban Nha vào ngày 7 tháng 2 năm 2007 [83]

Sau hai năm không chơi cho đội tuyển Anh và không bao giờ được gọi vào đội một, cuối cùng anh đã được Fabio Capello chọn sau màn trình diễn tại trận chung kết League Cup và là người thay thế trong hiệp hai trước Slovakia trong chiến thắng 4-0 để kiếm được nắp thứ hai. [cần dẫn nguồn]

Những màn trình diễn không nhất quán trong các trận đấu đầu tiên của Manchester United trong mùa giải 2009-10, cũng như xương sườn bị bầm tím, có nghĩa là Foster bị loại khỏi đội hình ban đầu của Capello cho hai vòng loại World Cup cuối cùng của họ. Tuy nhiên, sau khi Robert Green bị đuổi khỏi trận đấu với Ukraine vào ngày 10 tháng 10, Foster đã được triệu hồi ở vị trí của mình cho trận đấu tiếp theo với Belarus. Người ta đã dự đoán rằng David James sẽ thay thế vị trí của Green trong đội hình xuất phát, nhưng James đã bị chấn thương trong thời gian khởi động và thay vào đó Foster được trao chiếc mũ đội tuyển Anh thứ ba. Anh thắng trận 3-0, với Foster thực hiện pha cứu thua bằng một tay từ Syarhey Amelyanchuk ở phút 63.[84] Foster giành được chiếc mũ thứ tư trong trận đấu với Brazil, nơi anh chơi toàn bộ trận thua trong 1-0 tháng 11 năm 2009, trận giao hữu được diễn ra ở Qatar, với Nilmar đã ghi bàn thắng duy nhất của trận đấu từ một cú đánh đầu ở phút 47.[85] Anh bị bỏ qua trong đội hình World Cup 2010 của Anh, Joe Hart được ưu tiên cho vị trí thủ môn thứ ba.  

Vào tháng 5 năm 2011, Foster tuyên bố rằng anh ta sẽ không thể tham gia tuyển chọn quốc tế trong một thời gian không xác định. Anh dự định "kéo dài sự nghiệp câu lạc bộ [của mình] càng lâu càng tốt" bằng cách cho phép cơ thể anh "nghỉ ngơi hợp lý giữa các trận đấu" để giảm chấn thương "nghịch ngợm".[86] Mãi đến tháng 2 năm 2013, anh mới sẵn sàng để lựa chọn một lần nữa.[87] Trong kỳ nghỉ quốc tế tiếp theo, anh được gọi vào đội tuyển Anh cho vòng loại World Cup với San Marino và Montenegro.[88] Vào ngày 29 tháng 5 năm 2013 Foster đại diện cho Anh trong trận đấu giao hữu với Cộng hòa Ireland. [cần dẫn nguồn]

Foster đã được chọn trong trận chung kết 23 cho đội hình World Cup 2014 của Anh,[89] và chơi trong trận hòa 2-2 với Ecuador để chuẩn bị cho giải đấu. Với việc Anh không thể tiến tới 16 người cuối cùng, anh đã chơi toàn bộ 90 phút của trận đấu nhóm cuối cùng với Costa Rica, và giữ sạch lưới trong trận hòa 0-0 ở Belo Horizonte.[90]